Biological Parameters of Euschistus heros (F ) ANDA ITS SUSCEPTIBILITY TO ENTOMOPATHOGENIC FUNFI

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Amnada Caroline Dudczak2Daian Guilherme Pinto Oliveira 1*
,Daniel Ricardo Sosa-Gomez3 .Alves2
Luís Francisco Ângelo, ,
http://dx.doi.org/10.1590/1678-4324-2016150141
ISSN 1678-4324 Edição Online
Vol.59: e16150141, janeiro-dezembro de 2016
Parâmetros biológicos de Euschistus heros (F.) (Heteroptera: 
Pentatomidae) e sua suscetibilidade a fungos 
entomopatogênicos quando alimentados com diferentes dietas
RESUMO
Foram estudados os efeitos de seis dietas sobre parâmetros biológicos de Euschistus heros (F.) (Heteroptera: Pentatomidae) e sua 
suscetibilidade aos fungos entomopatogênicos Beauveria bassiana (Bb) e Metarhizium anisopliae (Ma) . As dietas incluíram uma dieta 
padrão (feijão de vagem+soja, amendoim e girassol) e dietas em que as vagens de feijão foram combinadas com apenas um tipo de 
grão, seja soja, amendoim, girassol, ervilha ou gergelim. O melhor desempenho foi o dos insetos alimentados com dieta padrão, que 
apresentou o menor período de desenvolvimento e 49,5% de viabilidade ovo-adulto. Os insetos alimentados com a dieta de ervilha 
apresentaram viabilidade inferior a 30% e 11% dos adultos apresentaram deformações nas asas. Os valores da taxa finita de aumento 
para os grupos de tratamento foram: padrão: 1,091; soja: 1,077; amendoim: 1,071; girassol: 1,076; ervilha: 1,058; e gergelim: 1,065. A 
suscetibilidade ao Ma (55%) foi maior que ao Bb (40%) apenas para os insetos alimentados com dieta de gergelim. Considerando os 
efeitos da dieta sobre a suscetibilidade a ambas as espécies fúngicas comparativamente entre os grupos de tratamento com dieta, os 
percevejos alimentados com as dietas restritivas foram mais suscetíveis em comparação com os alimentados com a dieta padrão. 
Concluímos que a composição da dieta afeta os parâmetros biológicos de E. heros e afeta diferencialmente sua suscetibilidade aos 
fungos Bb e Ma .
1
Ciência e Tecnologia de Alimentos/Rações
ARQUIVOS BRASILEIROS DE
BIOLOGIA E TECNOLOGIA
Palavras-chave: Beauveria bassiana, interações tritróficas, Metarhizium anisopliae, percevejo marrom.
1Universidade Tecnológica Federal/ UTFPR, Santa Helena, Paraná, Brasil.
Paraná, Brasil.
Universidade Estadual do Oeste do Paraná, 
Laboratório de Biotecnologia Agropecuária, Cascavel, Paraná, Brasil. 3Centro de Pesquisa em Soja da Embrapa, Londrina,
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
UMA REVISTA INTERNACIONAL
2
1Autores para correspondência: daianguilherme@yahoo.com.br
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2 Galvan, D et ai.
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
INTRODUÇÃO
MATERIAIS E MÉTODOS
compostos na camada superficial da cutícula do 
exoesqueleto (Ortiz-Urquiza et al. 2013), e reações de 
defesa humoral ou celular podem aumentar a resistência 
dos insetos a infecções fúngicas (Vilcinskas et al. 1999).
A incidência dessas infecções é geralmente baixa (Moscardi 
et al. 1988) e a ocorrência de epizootias naturais com alta 
prevalência é restrita às condições de casa de vegetação 
(Sosa-Gómez et al. 1997).
instar, foram transferidos para caixas plásticas (16 x 16 x 
25 cm) com tela na lateral e no topo. Além da dieta já 
descrita, os insetos receberam ramos de ligustro (Ligustrum 
lucidum Ait.) com frutos. Tiras de algodão foram fornecidas 
para a postura dos ovos. Os ovos postos foram transferidos 
para caixas plásticas com papel umedecido no fundo. As 
condições ambientais descritas anteriormente foram 
mantidas até a eclosão dos ovos.
Para a formação dos grupos de tratamento, os ovos do 
plantel foram separados em caixas plásticas com
(Metsch.) Sorok. (Ascomycota: Clavicipitaceae).
Durante a fase reprodutiva da cultura da soja (Glycine max 
L.) Merrill, o percevejo incorre em suas maiores perdas e 
causa danos diretos e indiretos às culturas (Panizzi 2013). 
Dentre as espécies mais encontradas na soja, Euschistus 
heros (F.) (Heteroptera: Pentatomidae) é considerada a 
praga mais relevante nas principais regiões produtivas do 
Brasil (Sosa-Gómez et al. 2009).
Neste estudo, examinamos os efeitos de diferentes dietas 
naturais sobre os parâmetros biológicos de E. heros em 
todas as fases da vida e a suscetibilidade desses percevejos 
aos fungos entomopatogênicos B. bassiana e M. anisopliae. 
A suscetibilidade foi avaliada por meio de bioensaios de 
mortalidade e do comprimento dos tubos germinativos dos 
conídios na superfície cuticular dos insetos.
As diferentes espécies pertencentes ao complexo de 
percevejos da soja apresentam vários níveis de 
suscetibilidade a fungos entomopatogênicos, e algumas 
são inerentemente tolerantes à infecção por tais fungos 
(Sosa-Gómez et al. 1997).
Estudos têm sido realizados com o objetivo de determinar 
os efeitos da infecção fúngica em populações de percevejos 
de laboratório. Os resultados desses estudos demonstraram 
que altas concentrações de conídios são necessárias para 
atingir um índice de mortalidade satisfatório (Moscardi et al. 
1985; Sosa-Gómez et al. 1997; Sosa-Gómez et al. 1998).
A suscetibilidade de insetos fitófagos a fungos também 
pode ser afetada por diversos fatores associados às suas 
plantas hospedeiras. O impacto do estado nutricional do 
inseto no desenvolvimento de doenças envolve mecanismos 
complexos e interações multitróficas (Sosa-Gómez 2012). 
A ingestão nutricional pode afetar a produção de inóculo 
em cadáveres de insetos que foram mortos por patógenos 
(Cory et al. 2004).
O uso de inseticidas químicos pode resultar em graves 
danos ao homem e ao meio ambiente.
(Bolas)
As grandes populações desses insetos e a falta de uso de 
inseticidas em nível de ação frequentemente levam ao uso 
indiscriminado de produtos químicos para o controle desses 
insetos (Corrêa-Ferreira 2005).
Pouco se sabe sobre os mecanismos subjacentes à 
tolerância dos percevejos a fungos e as possíveis formas 
de interferir na sua suscetibilidade a esses organismos.
Considerando a variedade de estratégias de defesa 
antimicrobiana dos insetos, sua resistência a infecções 
fúngicas pode ter várias causas. Estruturas particulares do 
tegumento, a presença de antifúngicos
Em relação ao uso de entomopatógenos nas estratégias 
de MIP, o hábito alimentar sugador dos percevejos tem 
dificultado o uso de bactérias, vírus ou protozoários (Sosa-
Gómez et al. 1998; Ihara et al. 2008). Infecções naturais de 
fungos ocorrem em populações selvagens de percevejos, 
que são causados principalmente por Beauveria bassiana 
Vuill (Ascomycota: Cordycipitaceae) e Metarhizium anisopliae A criação de gado foi iniciada com ovos obtidos de uma 
colônia de seis anos mantida no Laboratório de Entomologia 
da Embrapa Soja (PR). Desde então, novos ovos de 
percevejos coletados em campo têm sido adicionados 
anualmente. Os insetos foram mantidos em salas de 
ambiente controlado (26 ± 2ºC, 60 ± 10% UR e fotoperíodo 
de 14 horas) de acordo com o método de criação modificado 
de Silva et al. (2008). Após a eclosão, as ninfas foram 
armazenadas em caixas cobertas de poliéstercristal 11 x 
11 x 3 cm até atingirem o 4º ínstar. A alimentação das 
ninfas incluiu: sementes frescas de feijão (Phaseolus 
vulgaris L.), soja, amendoim (Arachis hypogea L.) e girassol 
(Helianthus annus L.). Depois que as ninfas chegaram ao 
5º
Novas estratégias com menor impacto são utilizadas dentro 
de um programa de manejo integrado de pragas (MIP).
Criação de gado de E. heros e avaliação da dieta
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Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
3Alimentação de E. heros x suscetibilidade fúngica
após a morte de um dos membros do casal para determinar 
a longevidade.
Após 24 horas, as ninfas que foram mortas por
Os fungos foram incubados em placas por 7 a 10 dias (26 ± 
1°C) para conidiogênese. As suspensões de conídios foram 
preparadas adicionando-as a uma solução estéril de Tween 
80 (0,05%), agitando em vórtex por cinco minutos e sonicando 
por dois minutos. Posteriormente, diluições seriadas foram 
preparadas para contagens de conídios usando uma câmara 
de Neubauer para padronizar as concentrações das 
suspensões (Alves et al. 1998).
A viabilidade dos conídios foi previamente determinada de 
acordo com Oliveira et al. (2015).
libitum disponibilidade de componentes naturais específicos 
da dieta. Os insetos foram alimentados com essas dietas 
durante todo o desenvolvimento. Os tratamentos dietéticos 
foram os seguintes: a) padrão (vagem fresca de feijão + soja, 
amendoim e sementes de girassol); b) soja (vagem fresca 
de feijão + soja); c) amendoim (feijão fresco + amendoim); 
d) girassol (feijão fresco + sementes de girassol); e) ervilha 
(feijão fresco + ervilha Pisum sativum L.); ef) gergelim (vagem 
fresca de feijão + sementes de gergelim Sesamum indicum 
L.).
do plantel. As ninfas foram separadas em grupos de 
tratamento específicos e mantidas em caixas plásticas 
individuais no ambiente controlado descrito anteriormente. 
Os experimentos incluíram seis tratamentos (dietas a, b, c, d, e e f, descritos 
acima) com quatro repetições de 50 a 60 ninfas.
Foram estudados os seguintes parâmetros biológicos dos 
insetos: i) viabilidade dos ovos e período de incubação; ii) 
duração de cada ínstar ninfal e viabilidade parcial (por ínstar) 
e total; e iii) peso do adulto 48 horas pós-emergência, razão 
sexual, porcentagem de insetos deformados, períodos de pré-
postura, postura e pós-postura, longevidade e número de 
ovos produzidos por fêmea (fecundidade).
Biologia comparativa de E. heros tratados com dietas 
naturais de composição variada
Os adultos que emergiram em cada grupo de tratamento 
foram sexados, pesados e pareados em casais. Os adultos 
com deformidades foram contados. Vinte casais saudáveis 
foram usados para cada tratamento.
conídios por inseto) em cada grupo dieta-tratamento (mesma 
dieta, B. bassiana × M. anisopliae); e ii) comparação da 
mortalidade causada em cada isolado (104 conídios por 
inseto) entre os grupos dieta-tratamento (mesmos fungos, 
dietas a × b × c × d × e × f). Os fungos foram inoculados (1 
µl) na articulação metatorácica das pernas utilizando uma 
seringa de vidro acoplada a um microaplicador automático 
(Bukard Manufacturing Co. Ltd., Uxbridge, UK). Os grupos 
de tratamento incluíram cinco réplicas de 20 adultos não 
sexados (48 horas pós-emergência). Após a inoculação, os 
insetos foram mantidos em caixas plásticas com suas dietas 
específicas. Os insetos tratados foram mantidos em câmaras 
tipo BOD (a 26 ± 2°C, 60 ± 10% UR, com fotoperíodo de 14 
horas) por
Um parâmetro de vida e uma tabela de fertilidade foram 
montados de acordo com o tratamento da dieta. Esta tabela 
incluiu os seguintes parâmetros, cujos valores foram 
determinados de acordo com Silveira Neto et al. (1976): ÿ 
(taxa finita de aumento); Ro (taxa reprodutiva líquida); rm 
(taxa intrínseca de aumento); DT (tempo de duplicação) e T 
(duração de uma geração) e foi criado com os seguintes 
dados: duração do período entre ovos e adultos; viabilidade 
do ciclo; período de pré-postura; proporção sexual; número 
diário de ovos produzidos por fêmea; e a taxa de mortalidade 
diária dos machos e fêmeas.
manejo foram descartados, o que explica a variabilidade no 
número de insetos para “n” repetições de 215, 186, 186, 186, 
194 e 228, respectivamente, para as dietas a, b, c, d, e e f. 
Diariamente eram anotadas as mudanças de ínstares, os 
insetos mortos eram descartados e era fornecida ração fresca 
até a emergência dos adultos.
As avaliações foram realizadas diariamente para determinar 
a duração da incubação e a porcentagem de eclosão.
para fungos
A suscetibilidade dos percevejos de cada grupo de 
tratamento da dieta aos fungos foi determinada usando dois 
bioensaios diferentes, como segue: i) comparação da 
mortalidade causada pelos isolados fúngicos (105
Para avaliar os parâmetros do estágio de ovo, várias massas 
de ovos obtidas aleatoriamente da geração F1 de insetos 
alimentados com cada dieta foram separadas em caixas 
plásticas contendo papel filtro umidificado, conforme descrito 
anteriormente. Quatro réplicas de 50 ovos (n=200) cada 
foram utilizadas para cada tratamento.
Cada casal de insetos foi colocado em uma caixa plástica e 
considerado uma réplica. Os ovos em tiras de algodão foram 
contados diariamente. O experimento continuou mesmo
Efeito da dieta na suscetibilidade de E. heros
University (Estado do Paraná, Brasil), que foram previamente 
identificados como patogênicos para E. heros, foram 
produzidos em meio de ágar batata dextrose (PDA).
O estudo ninfal foi realizado usando E. heros
Isolados Unioeste 22 (M. anisopliae) e Unioeste 46 (B. 
bassiana) da coleção do Laboratório de Biotecnologia 
Agrícola da Unioeste
ninfas de instar derivadas de várias massas de ovos 2
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PADRÃO 6,0 ± 0,1 B 6,0 ± 0,1 B 3,5 ± 0,1 C 4,7 ± 0,1 C 8,1 ± 0,2 B 31,4 ± 0,3 B
GERGELIM 6,5 ± 0,3 AB 6,4 ± 0,1 B 4,0 ± 0,1 BC 7,1 ± 0,3 A 9,5 ± 0,2 A 36,4 ± 0,5 A
Taxa de viabilidade (%)
PEA 62,4 ± 5,9 B 78,9 ± 2,3 A 85,8 ± 4,3 A 86,9 ± 1,5 AB 75,7 ± 5,7 A 27,5 ± 1,2 C
Estágio de ovo
Duração média (dias)
SOJA 
AMENDOIM 
GIRASSOL 82,7 ± 6,4 A 82,4 ± 1,9 A 93,0 ± 3,8 A 92,2 ± 2,8 A 93,5 ± 4,2 A 54,6 ± 2,3 A
74,6 ± 6,4 AB 91,3 ± 3,2 A 74,7 ± 9,5 A 74,9 ± 5,7 BC 90,6 ± 4,0 A 33,54 ± 1,9 ABC
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
AMENDOIM 6,7 ± 0,1 AB 7,7 ± 0,2 A 4,9 ± 0,4 A 6,1 ± 0,2 AB 8,1 ± 0,4 B 36,6 ± 0,8 A
GERGELIM 80,7 ± 2,4 A 87,0 ± 0,8 A 80,0 ± 6,4 A 65,9 ± 3,6 C 86,7 ± 5,2 A 32,4 ± 2,1 BC
Os valores médios (±SEM) em uma coluna que são seguidos pela mesma letra não diferiram significativamente de acordo com o teste de 
Tukey (P<0,05). Os dados originais de porcentagem são mostrados. Para realizar as análises, as porcentagens médias foram 
transformadas em arcsenÿx/100.
SOJA 5,9 ± 0,1 B 7,1 ± 0,1 AB 4,3 ± 0,1ABC 5,4 ± 0,1 BC 8,5 ± 0,3 AB 34,2 ± 0,3 A
criados em diferentes dietas naturais em condições de laboratório (26±2ºC; UR: 60±10%; fotoperíodo: 14 horas).
32
PEA 7,6 ± 0,6 A 6,7 ± 0,4 AB 4,8 ± 0,2 AB 5,2 ± 0,4 BC 9,3 ± 0,3 AB 36,5 ± 0,9 A
Análises estatísticas 
Todos os experimentos foram conduzidos usando um delineamento 
inteiramente casualizado. As análises estatísticas foram realizadas 
utilizando os programas SAS/STAT (Sas 2003) ou ASSISTAT 7.7 
(Silva et al. 2006). A Tabela 1: Duração média e taxa de viabilidade 
de cada ínstar ninfal e o período ovo-adulto para Euschistus heros
GIRASSOL 6,3 ± 0,3 B 7,0 ± 0,5 AB 4,7 ± 0,1 AB 4,9 ± 0,1 C 8,1 ± 0,2 B 34,1 ± 0,7 A
74,7 ± 5,8 AB 85,5 ± 6,0 A 69,6 ± 9,3 A 79,5 ± 5,1 ABC 93,2 ± 6,8 A 33,9 ± 3,6 ABC
Dieta
4
PADRÃO 84,0 ± 1,2 A 90,3 ± 1,8 A 86,9 ± 2,3 A 88,9 ± 2,8 AB 84,5 ± 4,2 A 49,5 ± 1,7 AB
Oliveira, DGP et al.4
5
Instares ninfais Período ovo-adulto
os dados obtidos nos experimentos de mortalidade causada pelos 
fungos (em cada grupo dieta-tratamento e entre os grupos dieta-
tratamento) e o comprimento dos tubos germinativos foram 
analisados por ANOVA, comparando médias pelo teste de Scott-
Knott (P<0,05 ). Os parâmetros das tabelas de vida de fertilidade 
foram obtidos pelo método Jackknife, e o programa SAS/STAT foi 
utilizado para as comparações dos parâmetros biológicos pelo teste 
de Tukey (P<0,05)
Biologia comparativa de E. heros alimentados com diferentes 
dietas naturais
RESULTADOS
12 dias. A mortalidade foi avaliada e alimentos frescos foram 
fornecidos diariamente. Os insetos mortos foram colocados em uma 
câmara úmida para confirmar a causa da morte.
Os tamanhos médios dos tubos germinativos que se desenvolveram 
na asa traseira direita dos percevejos foram determinados para cada 
grupo de tratamento de dieta (mesmos fungos, dietas a × b × c × d 
× e × f). As asas foram colocadas em lâminas de vidro com 5 µl de 
água para facilitar a adesão. Suspensões de conídios (108 /ml)
Germinação nas asas de E. heros
Durante a fase de ovo, a dieta de ervilha resultou em um período de 
eclosão mais longo em comparação com as dietas padrão, soja e 
girassol. A dieta com ervilha também resultou na menor viabilidade 
dos ovos (62,4%). Este valor foi muito inferior ao dos grupos de 
dieta padrão, girassol e gergelim (superior a 80%).
(Maia et al. 2006).
Nossos resultados indicaram que a dieta do percevejo afetou os 
parâmetros biológicos em todas as fases do ciclo de vida do 
percevejo.
fotoperíodo de uma hora). Após 24 horas, o comprimento médio dos 
tubos germinativos foi determinado por microscopia de contraste de 
fase com aumento de 400x.
foram aplicadas nas asas por 20 segundos por meio de um 
nebulizador pneumático portátil (Soniclear®), e as lâminas contendo 
as asas foram colocadas em câmara úmida (26 ± 2°C, umidade 
saturada e temperatura de 14°C ).
Diferenças nos grupos de tratamento foram observadas durante a 
fase de ninfa, e os grupos de dieta padrão e de soja demonstraram 
os melhores resultados, incluindo o menor tempo de desenvolvimento 
e a maior viabilidade (Tabelas 1).
A dieta padrão leva ao menor período de desenvolvimento ovo-
adulto. Percevejos alimentados com esta dieta
Medições dos conídios germinados localizados entre as nervuras 
subcostal e R1 foram realizadas. As imagens foram posteriormente 
analisadas usando o programa BelView 7 (BEL Engineering©, 
Monza, Itália).
precisaram de menos de 32 dias em média para completar seu ciclo 
de vida. Exceto a dieta de girassol, qualquer um dos
Vinte tubos germinativos em cada grupo de tratamento foram 
fotografados usando uma câmera ligada a um microscópio.
nd ºrd º
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Alimentação de E. heros x suscetibilidade fúngica 5
Tabela 2. Número de ovos produzidos, porcentagem de adultos deformados, razão sexual, peso médio dos machos e fêmeas adultos de Euschistus 
heros criados em diferentes dietas naturais em condições de laboratório (26±2ºC; UR: 60±10%; fotoperíodo: 14 horas).
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
163,6 ± 35,8 B 10,8% 75,2 ± 2,1 A 386,2 ± 45,4 A 1,9% 64,7 ± 2,2 B Os valores médios 
(± SEM) em uma coluna que são seguidos da mesma letra não diferiram significativamente 
pelo teste de Tukey (P<0,05) . 1º feminino/(nº masculino + nº feminino). N para adultos deformados e razão sexual: 163 (padrão); 184 (Soja); 185 
(Amendoim); 123 (Girassol); 86 (ervilha); 104 (Sésamo).
Em relação aos parâmetros da fase adulta, a dieta com 
ervilha reduziu a fecundidade feminina, levando à oviposição 
de apenas 164 ovos em 40 dias (Tabela 2). Não foram 
observadas diferenças significativas entre os outros grupos 
de tratamento, que produziram mais que o dobro do número 
de ovos do grupo dieta com ervilha.
Adultos 
deformados (%)
0,404 B 74,4 ± 2,7 A 74,3 ± 2,9 AB
0,457B 
0,451B
O menor valor observado foi o do grupo ervilha-dieta (1,0581) 
(Tabela 3).
as demais dietas exigiram até cinco dias a mais que a dieta 
padrão para que os insetos completassem seus ciclos de 
vida (Tabela 1). Em relação à viabilidade ao longo de todo o 
ciclo, a dieta de girassol apresentou os maiores valores, ou 
seja, aproximadamente 55%. As dietas com ervilha e gergelim 
apresentaram as menores viabilidades, 27,5% e 32,4%, 
respectivamente (Tabela 1).
Mulheres
A avaliação dos adultos recém-emergidos demonstrou que 
as dietas de girassol e ervilha resultaram em machos com 
maior peso médio. No entanto, a dieta com gergelim resultou 
nos machos (64,7 mg) com o menor peso médio. As outras 
dietas resultaram em pesos intermediários que não foram 
significativamente diferentes. A dieta de gergelim também 
resultou em fêmeas adultas com o menor peso médio (66,8 
mg).
nas demais dietas, a prevalência de adultos deformados foi 
inferior a 2,5% (Tabela 2). Os grupos de dieta de girassol, 
ervilha e gergelim apresentaram proporções de sexo 
significativamente diferentes. Os insetos tratados com essas 
dietas tiveram uma proporção significativamente maior de 
machos do que aqueles tratados com as dietas padrão, soja ou amendoim.
Proporção sexual1
66,8 ± 4,2 B
O grupo com dieta de ervilha também teve a maior 
porcentagem de adultos deformados. Aproximadamente 11% 
desses insetos apresentaram algum tipo de aberração de 
suas pernas e/ou asas. No grupo tratado com a dieta de 
girassol, a prevalência de adultos deformados foi de 
aproximadamente 5,7%. Nos grupos tratados com
PADRÃO 348,2 ± 31,3 A 1,9% SOJA 343,1 ± 34,5 A 1,2% 
AMENDOIM 379,4 ± 41,1 A 2,4% GIRASSOL 379,1 ± 32,5 A 5,7% ERVILHA GERGELIM
77,1.± 3,1 AB
0,506 A 73,9 ± 2,2 AB 83,7 ± 2,3 A
Os resultados apresentados na tabela de vida e fertilidade 
(Tabela 3) corroboraram os resultados obtidos para as fases 
de vida dos percevejos. A dieta padrão levou aos melhores 
resultados para todos os parâmetros analisados, e as dietas 
de ervilhae gergelim sempre levaram aos piores resultados. 
Notavelmente, as dietas de soja e girassol não alteraram 
significativamente os valores para nenhum dos parâmetros 
analisados.
A taxa líquida de reprodução (Ro) para insetos tratados com 
as dietas padrão e girassol foi quase três vezes maior do que 
a dos insetos tratados com a dieta de ervilha. As dietas à 
base de soja e amendoim apresentaram as maiores taxas, 
não sendo observada diferença significativa no grupo dieta 
com gergelim. A duração de uma geração (T) foi inferior a 51 
dias para os insetos tratados com a dieta padrão. A maior 
duração foi a dos insetos tratados com as dietas de gergelim 
ou amendoim. Os períodos de geração de fedor
Esse valor foi inferior aos obtidos com as dietas padrão, soja 
e amendoim. Os grupos de dieta de girassol e ervilha não 
apresentaram resultados significativamente diferentes (Tabela 
2).
Dieta
Machos
Peso (mg)
0,473 A 73,5 ± 2,3 AB 82,1 ±2,7 A
a taxa finita de aumento (ÿ). Os maiores valores foram os do 
grupo dieta padrão (1,0917), seguido dos grupos de dieta 
soja (1,0771), girassol (1,0768), amendoim (1,0714) e 
gergelim (1,0655).
N° de Ovos 
(40 dias)
0,524 A 74,1 ± 2,1 AB 82,6 ± 2,6 A
percevejos tratados com essas duas dietas foram de 63 e 61 
dias, respectivamente. O tempo de duplicação (DT) foi inferior 
a oito dias para os insetos tratados com a dieta padrão. O 
TD foi de mais de doze dias para o grupo da dieta com ervilha 
e quase onze dias para o grupo da dieta com gergelim. Essas 
duas dietas levam ao pior resultado para este parâmetro. A 
taxa intrínseca de aumento (rm) para insetos alimentados 
com a dieta padrão (0,0877) foi maior do que a dos grupos 
de dieta com ervilha ou gergelim. As últimas dietas resultaram 
nos menores valores observados. A mesma tendência foi 
observada para
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(Unioeste 22) entre Euschistus heros criados em diferentes dietas naturais em condições de laboratório (26±2ºC; UR: 60±10%; 
fotoperíodo: 14 horas).
Tabela 5: Mortalidade total e confirmada (%) por Beauveria bassiana (Unioeste 46) ou Metarhizium anisopliae
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
Tabela 3. Valores para os parâmetros de vida de Euschistus heros criados em diferentes dietas naturais em condições de laboratório 
(26±2ºC; UR: 60±10%; fotoperíodo: 14 horas) (obtidos pelo método Jackknife).
Taxa de reprodução líquida (Ro); duração de uma geração (T), tempo de duplicação (DT); taxa intrínseca 
de aumento (rm); e, taxa finita de aumento (ÿ).
Galvan, D et ai.
Os valores médios (±SEM) seguidos pela mesma letra não diferiram significativamente pelo teste de Scott Knott (P<0,05). Para realizar 
as análises, as porcentagens médias foram transformadas usando arcsenÿx/100.
6
Tabela 4. Mortalidade (%) confirmada de Euschistus heros criados em cada dieta natural causada por Beauveria bassiana (Unioeste 46) 
ou Metarhizium anisopliae (Unioeste 22) em condições de laboratório (26±2ºC; UR: 60±10%; fotoperíodo: 14 horas ).
PADRÃO
1,0714C
a cepa B. bassiana Unioeste 46 (40% de mortalidade)
1 PADRÃO: vagens de feijão mais amendoim, soja e sementes 
de girassol; SOJA: vagens de feijão mais soja; AMENDOIM: 
vagens de feijão mais amendoins; GIRASSOL: vagens de 
feijão mais semente de girassol; PEA: vagens de feijão mais 
ervilhas; GERGELIM: vagens de feijão mais sementes de 
gergelim.
AMENDOIM
Parâmetro1
1,0581 E
AMENDOIM 61,7 ± 2,0 A 63,3 ± 3,7 A 0,0 ± 0,0 B
mortalidade (F= 16,1; CV = 17,3; P< 0,0001) e mortalidade 
confirmada (cadáveres com sinais de infecção fúngica) (F = 
43,6; CV= 14,4; P<0,0001) causada por B. bassiana; e 
mortalidade total (mortalidade com sinais e sem sinais de 
infecção fúngica) (F = 10,8; C.
% de mortalidade
Tratamento
Dieta
ERVILHA
87,02 A 50,87 D 0,0877 A 66,01 AB 56,36 C 0,0743 B 69,98 AB 61,58 AB 
0,0689 C 84,91 A 59,98 BC 0,0740 B 27,82 C 58,85 BC 0,0561 E 57,35 B 0,74 A D , 
em uma coluna que são seguidos por a mesma letra não diferiu 
significativamente pelo teste de Tukey (P<0,05).
57,5 ± 3,9 A 52,5 ± 1,6 A 0,0 ± 0,0 B
(Tabela 5). A diferença na mortalidade confirmada por
T
7,89 E 
9,32 D 
10,04 C 
9,36 D 
12,26 A 
10,91 B
Efeito da dieta na suscetibilidade de E. heros a fungos
Ao controle
ERVILHA
= 11,6; P<0,0001). A cepa M. anisopliae Unioeste 22 foi mais 
virulenta (55% de mortalidade) do que
rm
1,0771B
Dieta1
Dieta1
SOJA
Em outro bioensaio comparando a mortalidade causada por 
cada cepa nos diferentes grupos de dieta, descobrimos que a 
dieta afetou a mortalidade. Observamos diferenças significativas 
entre os grupos de dieta para o total
1,0768B
(Tabela 4). Para as demais dietas, a mortalidade causada por 
essas duas linhagens de fungos não diferiu. Esses resultados 
mostraram equivalência das atividades dos isolados nas 
concentrações utilizadas em nossos experimentos.
SOJA 41,7 ± 1,1 A 35,0 ± 3,2 A 0,0 ± 0,0 B
1,0655 D
DT
GIRASSOL
GIRASSOL 53,3 ± 2,9 A 51,7 ± 2,7 A 0,0 ± 0,0 B
V. = 20,4; P<0,0001) causada por M. anisopliae
Ro
40,0 ± 2,6 B 55,0 ± 1,8 A 0,0 ± 0,0 C
SÉSAMO
B. bassiana M. anisopliae
M. anisopliae (F = 34,8; CV = 15,3; P<0,0001) entre os grupos 
de dieta não foi significativo (Tabela 5).
1,0917A
ÿ
Em cada grupo de tratamento com dieta, apenas os insetos 
alimentados com a dieta de gergelim apresentaram sensibilidade 
significativamente diferente para B. bassiana e M. anisopliae (F = 227,8; CV
48,3 ± 2,7 A 43,3 ± 4,0 A 0,0 ± 0,0 B
SÉSAMO
PADRÃO
1
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Figura. 1. Comprimento (µm) dos tubos germinativos de Beauveria bassiana (Unioeste 46) que se formaram nas asas traseiras de Euschistus 
heros criados em diferentes dietas naturais após 24 horas de incubação (26 ± 2°C; 90 ± 10% RU, 14 horas fotoperíodo).
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
Alimentação de E. heros x suscetibilidade fúngica 7
Tubos germinativos de mesmo tamanho não diferiram significativamente de acordo com o teste de Scott-Knott (P<0,05).
Os valores médios (±SEM) em uma coluna que são seguidos pela mesma letra não diferiram significativamente de acordo com o teste de Scott-
Knott (P<0,05). Para realizar as análises, as porcentagens médias foram transformadas usando arcsenÿx/100.
Metarhizium anisopliae
SOJA
87,5 ± 3,4 A
ConfirmadoTotal
52,1 ± 1,32 A
58,3 ± 5,7 A
A análise estatística da mortalidade total e confirmada por B. 
bassiana demonstrou a mesma tendência dos resultados. No 
tratamento padrão, a mortalidade total e confirmada foi de 25 
e 16,7%, respectivamente. Insetos mantidos em dieta de soja, 
amendoim, girassol ou gergelim tiveram maior mortalidade do 
que aqueles na dieta padrão. Entre esses outros grupos de 
dietas os valores de mortalidade não foram significativamente 
diferentes.
39,6 ± 2,5 A 27,1 ± 1,3 A
AO CONTROLE
50,0 ± 2,2 A
52,1 ± 3,3 A 31,3 ± 2,5 A
foram observados no gergelim- (87,5%), amendoim-
0,0± 0,0C
81,3 ± 2,5 A
70,8 ± 9,3 A
SÉSAMO
significativas umas das outras. A dieta padrão e a ervilha 
produziram os insetos menos suscetíveis, com valores de 
mortalidade de 52,1% e 58,3%, respectivamente.
B
16,7 ± 2,2 B
UMA
47,9 ± 3,9 A
Germinação nas asas de E. heros
Beauveria bassiana
Total
B. bassiana formou tubos germinativos mais longos quando 
inoculados nas asas de insetos criados na dieta padrão, soja 
e amendoim em comparação com aqueles criados nas dietas 
girassol, ervilha e gergelim (F = 5,9; CV 10,1; P = 0,0003), o 
que atrasou o crescimento deste fungo (Fig. 1).
52,1 ± 3,9 A 37,5 ± 1,5 A
GIRASSOL 52,1 ± 4,5 A 35,4 ± 3,3 A
1PADRÃO: vagens de feijão mais grãos de amendoim, soja e 
girassol; SOJA: vagens de feijão mais amendoim, soja e 
sementes de girassol; SOJA: vagens de feijão mais soja; 
AMENDOIM: vagens de feijão mais amendoins; GIRASSOL: 
vagens de feijão mais semente de girassol; PEA: vagens de 
feijão mais ervilhas; GERGELIM: vagens de feijão mais 
sementes de gergelim.
AMENDOIM
Confirmado
6,7 ± 1,2 C 0,0 ± 0,0 B
ERVILHA
As maiores taxas de mortalidade total para M. anisopliae
6,3 ± 1,3ºC
(85,4%), grupos de dieta de soja (81,3%) e girassol (70,8%), 
cuja diferença não foi
52,1 ± 7,5 B
54,2 ± 2,6 A
47,5 ± 2,6 A
85,4 ± 4,5
PADRÃO 25,0 ± 3,0 B
58,3 ± 3,0
60,4 ± 2,5 A 41,7 ± 2,2 A
Para mortalidade confirmada os valores variaram entre 
47,5-58,3% nos grupos de tratamento, não sendo 
significativamente diferentes (Tabela 5).
As asas dos percevejos mantidos em cada uma das dietas 
naturais foram utilizadas como substratos para a germinação 
dos fungos. O comprimento dos tubos germinativos dos 
conídios de ambos os fungos foi afetado pelos tratamentos 
(Figs. 1 e 2).
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Figura. 2. Comprimento (µm) dos tubos germinativos de Metarhizium anisopliae (Unioeste 22) que se formaram nas asas posteriores de 
Euschistus heros criados em diferentes dietas naturais após 24 horas de incubação (26 ± 2°C; 90 ± 10% RU, 14- fotoperíodo de uma 
hora). Tubos germinativos de mesmo tamanho não diferiram significativamente de acordo com o teste de Scott-Knott (P<0,05).
Oliveira, DGP et al.
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
8
Resultados semelhantes foram obtidos por Azambuya et al. 
(2013), que compararam a dieta padrão natural de E. heros 
(vagem de feijão, grão de amendoim e frutos de ligustro) com 
dietas restritivas contendo apenas partes de plantas (vagem 
de soja, sementes de soja, botões florais de algodão, cápsulas 
de algodão ou caroço de algodão). Os autores relataram que 
a dieta padrão (que fornece uma variedade de recursos 
nutricionais) está entre as melhores para o desenvolvimento 
de percevejos em todos os parâmetros considerados.
Os tubos germinativos de M. anisopliae que se formaram nas 
asas dos insetos alimentados com dietas padrão, amendoim e 
gergelim foram significativamente mais longos do que aqueles 
alimentados com as dietas de soja, girassol e ervilha. O último
Panizzi et ai. (2009) relatam que insetos fitófagos alimentados 
com dietas inadequadas (aquelas carentes de nutrientes) 
prolongam seu período de desenvolvimento para armazenar 
as reservas energéticas e nutricionais necessárias para as 
mudanças nas fases da vida. A diversidade de grãos na dieta 
padrão avaliada proporcionou melhores condições para o 
desenvolvimento dos percevejos. De fato, essa dieta sempre 
foi a que resultou na menor duração das fases da vida, melhor 
viabilidade, maior fecundidade e fertilidade e melhor índice na 
tabela de vida.
Os insetos requerem um equilíbrio qualitativo e quantitativo 
entre os nutrientes fornecidos. Alterações nos parâmetros 
biológicos, como as observadas nos insetos alimentados com 
as dietas restritivas testadas neste estudo, corroboram esse 
conceito. Como exemplo, a dieta de girassol, que levou a 
excelentes resultados para alguns parâmetros (viabilidade, 
peso dos machos, taxa de reprodução líquida), foi associada 
a maiores taxas de deformidades em adultos, o que 
provavelmente é causado por um desequilíbrio qualitativo na 
forneceu nutrientes (Parra 2010). Se examinarmos a qualidade 
nutricional das sementes utilizadas (tabela de composição 
nutricional Unicamp-NEPA 2011), observamos que a dieta do 
girassol apresenta baixa concentração de proteínas e 
carboidratos (menos de 20% e 17%, respectivamente), e alta 
concentração de lipídios (aproximadamente 50%). Em 
contraste, a dieta à base de soja contém quantidades 
equivalentes de carboidratos (mais de 38%) e proteínas (mais 
de 36%) e
dietas afetaram negativamente M. anisopliae
Os resultados deste estudo demonstraram a importância da 
dieta para o desenvolvimento de E. heros
desenvolvimento (F = 7,5; CV = 7,5; P<0,0001) (Fig. 2).
e a relação entre o estado nutricional desses percevejos e sua 
suscetibilidade às infecções dos fungos entomopatogênicos 
B. bassiana e M. anisopliae.
Em relação ao efeito da dieta sobre o parâmetro biológico dos 
percevejos, sabe-se que a reprodução, a sobrevivência e o 
desenvolvimento dos insetos são fortemente influenciados 
pela fonte alimentar explorada (Panizzi et al. 1991). De acordo 
com nossos dados, uma dieta restritiva (contendo 
exclusivamente 1 tipo de grão) afetou negativamente os 
parâmetros biológicos de E. heros. Todas essas dietas restritas 
causaram uma extensão no tempo de desenvolvimento do 
período ovo-adulto em comparação com a dieta padrão.
DISCUSSÃO
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Alimentação de E. heros x suscetibilidade fúngica 9
Braz. Arco. Biol. Tecnol. v.59: e16150141, janeiro/dezembro de 2016
ocorrem na cutícula. As condições de encontro de patógenos 
na superfície das cutículas podem afetar fortemente o início 
desse processo e, como consequência, os estágios posteriores 
do desenvolvimento da doença (Hajek et al., 1994; Ortiz-
Urquiza et al., 2013). Ensaios de germinação demonstraram 
que modificações na dieta têm efeitos significativos na 
germinação de B. bassiana e M. anisopliae.
As deficiências nutricionais também explicam por que os piores 
resultados foram obtidos no grupo de tratamento com ervilha.
Apesar do efeito diferencial da cutícula na germinação de 
fungos ter sido demonstrado, possivelmente outros fatores são 
mais importantes no estabelecimento da infecção por Bb e Ma 
em Euschistus
As primeiras fases do processo infeccioso do fungo, ou seja, 
adesão, germinação, formação de estruturas invasivas e início 
da penetração, todas
uma baixa concentração de lipídios (menos de 15%). A dieta 
do amendoim contém mais de 46% de lipídios e baixas 
concentrações de carboidratos (20%) e proteínas (menos de 
27%). A dieta do gergelim também contém uma alta 
porcentagem de lipídios (40%) e baixas concentrações de 
carboidratos (10%) e proteínas (20%). Todos estes grãos 
possuem altos valores energéticos (acima de 400 Kcal / porção 
de 100 g). A dieta com ervilha tem baixo valor energéticoe 
poucos nutrientes disponíveis (74 Kcal/100 g; menos de 13% 
de carboidratos, 5% de proteínas e 1% de gorduras). Esses 
dados corroboram os resultados de nossos experimentos e os 
de Azambuja et al. (2013). Ter uma variedade de grãos na 
dieta proporcionou aos percevejos diferentes quantidades e 
qualidades de recursos nutricionais. Essa variedade de 
recursos tem um efeito positivo no desenvolvimento dos 
insetos, conforme observado pelo estudo de parâmetros 
biológicos.
Possivelmente alguns fatores associados às cutículas dos 
percevejos criados na dieta de gergelim afetaram negativamente 
os conídios de B. bassiana , mas não os de M. anisopliae.
(Lopes et al. 2015). Este efeito foi demonstrado para fungos 
(Nishida et al. 1992; Tallamy et al. 1998; Poprawski et al. 
2000a; Poprawski et al. 2000b; Klingen et al. 2002).
As espécies vegetais das quais os insetos fitófagos se 
alimentam podem (positiva ou negativamente) afetar não 
apenas suas funções biológicas, mas também as de seus 
inimigos. O efeito da alimentação sobre os patógenos pode 
ser direto ou indireto devido à existência de uma complexa 
rede de interações multitróficas (Legaspi et al.
1996; Silva et ai. 2004). Para entender melhor essa premissa, 
as interações entre insetos-praga, seus inimigos naturais e 
suas plantas hospedeiras devem ser intensamente estudadas. 
Por exemplo, a suscetibilidade pode ser afetada por 
componentes da cutícula do inseto, visto que os conídios 
podem sofrer toxicidade, efeitos fungistáticos e eventuais 
efeitos estimulantes (Sosa-Gómez et al. 1997; Gillespie et al. 
2000; Santiago-Alvarez et al. 2006 ) por compostos na cutícula 
dos insetos, os sequestrados de fontes alimentares (Tallamy 
et al. 1998), ou ainda por meio de voláteis produzidos pelas 
glândulas metatorácicas
Verificou-se que o tamanho dos tubos germinativos de ambos 
os fungos mudou significativamente de acordo com a dieta do 
hospedeiro. As asas dos insetos alimentados com as dietas 
padrão e amendoim sempre exibiram o maior desenvolvimento 
do tubo germinativo para ambos os fungos. Em contraste, as 
dietas de girassol e ervilha tiveram um efeito negativo no 
crescimento dos tubos germinativos. Os resultados para a 
dieta à base de soja foram variáveis neste estudo. Nenhuma 
evidência de relação entre o crescimento do tubo germinativo 
e as taxas de mortalidade foi determinada aqui, mas vale 
ressaltar que os insetos alimentados com essa dieta sempre 
tiveram o maior crescimento do tubo germinativo para M. 
anisopliae e, ao mesmo tempo, afetou negativamente o 
crescimento de tubos germinativos de B. bassiana .
No presente trabalho, a dieta padrão não teve efeito negativo 
no crescimento do tubo germinativo, embora os insetos 
mantidos nesta dieta fossem menos suscetíveis a ambos os 
fungos (mortalidade total e confirmada para Bb; mortalidade 
total para Ma), o que pode ser devido a uma melhor estado 
nutricional em comparação com as dietas restritas. Essa 
observação foi confirmada por dados de parâmetros biológicos, 
e outros autores também relataram os efeitos da nutrição na 
suscetibilidade
Os elementos nutricionais disponíveis neste grão são 
insuficientes para o desenvolvimento adequado dos percevejos, 
principalmente como única fonte de alimento. A água é outro 
elemento importante a ser considerado, pois todos os grãos 
possuem concentração de água abaixo de 7%. Portanto, é 
essencial fornecer sempre vagens de feijão frescas, pois sua 
concentração de água é superior a 90%.
heróis. No ensaio comparativo (cada linhagem nos diferentes 
grupos de dieta) ficou claramente demonstrado que a condição 
nutricional do inseto foi decisiva na suscetibilidade aos fungos. 
Geralmente, alguns estudos demonstraram um efeito da 
nutrição de insetos em seus predadores (Kennedy 2003), 
parasitóides (Harvey et al. 1995) e seus patógenos (Salama et 
al. 1992; Poprawsky et al. 2000a; Santiago-Alvarez et al. 
2006 ). Em relação aos fungos entomopatogênicos, o estado 
nutricional dos insetos afetou muito o desenvolvimento da 
doença (Shah et al. 2005; Sosa-Gomez 2012), e o estresse 
nutricional pode aumentar a suscetibilidade dos insetos aos 
fungos (Santiago-Alvarez et al. 2006; Lord 2010 ).
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observando os efeitos deste último na suscetibilidade a 
fungos.
(James 2001; Rangel et al. 2008). Em nossos 
experimentos, todos os conídios de ambos os fungos 
foram cultivados a partir do mesmo tipo de meio de 
cultura. Portanto, o desenvolvimento da infecção foi 
afetado apenas pela cutícula e pelo estado nutricional dos hospedeiros,
de insetos a fungos entomopatogênicos (Lord 2010; 
Santiago-Alvarez et al. 2006). Esses autores relataram 
que a mortalidade foi significativamente afetada pelas 
plantas hospedeiras e que a dieta afetou a suscetibilidade 
à infecção, o tempo de sobrevivência e a produção de 
conídios em cadáveres, comprovando que insetos 
alimentados com dietas de melhor qualidade são menos 
suscetíveis aos agentes de infecção por B. bassiana .
Assim, concluímos que a dieta padrão composta por 
vagens de feijão combinadas com soja, amendoim e 
girassol produziu adultos com as melhores características 
biológicas e menos suscetíveis a ambas as espécies 
fúngicas entomopatogênicas em comparação com os 
insetos das outras dietas (contendo exclusivamente 1 
tipo de grão) . Nossos resultados contribuem para o 
conhecimento das interações entre patógenos, insetos-
praga e dieta.
Não investigamos a presença ou o tipo de compostos 
antifúngicos nas cutículas dos percevejos; no entanto, 
com base em observações, tais estudos são muito 
importantes. Esses dados podem facilitar a compreensão 
de como as diferenças entre as dietas examinadas neste 
estudo afetam a composição das cutículas de E. heros e 
contribuir para o conhecimento das relações multitróficas 
entre patógenos e insetos-praga.
O estado nutricional dos fungos antes do processo de 
infecção também deve ser considerado para o 
entendimento da relação hospedeiro-patógeno
CONCLUSÕES
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Recebido: 03 de março de 2016;
Aceito: 26 de abril de 2016
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